Nació en Nueva York en el seno de una familia de músicos alemanes que se habían instalado en la ciudad de los rascacielos, demostró tempranamente sus dotes musicales como virtuoso del violín. En 1887 se trasladó a Alemania para completar sus estudios musicales, que abandonó para dedicarse a la pintura, aprendida en Alemania y perfeccionada en París. En busca de su propia expresión, Feininger se siente atraído por el cubismo. Conoce a Delaunay en 1912 y a Franz Marc que le convida a entrar en el grupo "Der Blaue Reiter" para exponer en el primer Salón de Otoño alemán. Después de la I Guerra Mundial se incorporó al cuadro de profesores del Bauhaus, invitado por el propio Gropius; dictará sus clases hasta 1924, pero permanecerá asociado al grupo hasta su disolución en 1933. Junto con Kandisky, Klee y Jawlwnsky formó el grupo de los "Cuatro Azules".

Vivió en Alemania hasta que la política racista del nacionalsocialismo alemán le obligó a regresar a su patria en 1937. Allí prosiguió su actividad artística y pedagógica hasta su muerte.

Entre sus obras destaca "La iglesia de las minorías" en la que asocia sus intereses musicales, arquitectónicos y pictóricos para conseguir un portentoso y poético silencio en medio del estruendoso ciudadano.